周 蔚1李守林1徐雅南1李灵珊2

1.深圳市儿童医院小儿外科，广东深圳 518038；2.深圳市儿童医院病理科，广东深圳 518038

[摘要]目的探讨儿童浅表器官结外淋巴瘤的超声及大体病理特征。方法回顾性分析深圳市儿童医院2007年9月～2016年6月收治的16例经手术病理证实的儿童浅表器官结外淋巴瘤的超声及病理特征。结果16例中，非霍奇金淋巴瘤11例，霍奇金淋巴瘤5例。儿童浅表器官结外淋巴瘤超声表现为肿块型6例，弥漫型10例。6例肿块型表现为低回声团块或极低回声团块，边界欠清，形态不规则、呈分叶状，后方回声可增强，内回声不均匀，内部均未见液性无回声，罕见钙化强回声，CDFI可显示病灶内血流信号丰富。10例弥漫型表现为实质脏器弥漫性增大，内回声减低、不均匀，其内显示散在极低回声区，无明显液性无回声及钙化强回声，CDFI显示实质脏器血流信号丰富，低回声团内显示点、条状血流信号。结论儿童浅表器官结外淋巴瘤有较典型的超声特征，超声在淋巴瘤的诊断中可以提供有价值的诊断信息。

[关键词]浅表器官；结外淋巴瘤；超声；儿童；病理

淋巴瘤是起源于淋巴造血系统的恶性肿瘤，与淋巴组织异常增殖有关[1-2]，临床表现复杂多样，缺乏规律性。由于本病受限于儿童的年龄及文字表述能力，临床漏诊、误诊率极高，因此正确认识本病，及早确诊、治疗对疾病预后非常重要。本文回顾性研究16例经手术病理确诊的浅表器官结外淋巴瘤患儿超声表现、临床特点、病理组织学特征及分型，旨在总结儿童原发性浅表器官结外淋巴瘤的超声诊断价值及病理特征。

1.1 一般资料

收集深圳市儿童医院2007年9月～2016年6月经手术病理确诊的16例（共18个病灶）恶性淋巴瘤患儿，年龄1岁2个月～12岁，中位年龄7岁；男性11例，女性5例。

1.2 仪器及方法

采用GE VolusonE8、GE Logiq E9彩色多普勒超声诊断仪，配备凸阵及线阵探头，频率分别为凸阵探头 3.5～5.0 MHz，线阵探头 9～18 MHz。 患儿取平卧位检查，充分暴露检查部位，根据具体检查部位的不同充分调节仪器的二维及彩色增益、聚焦、深度及频率，以达到最佳的超声成像质量，留存相应标准切面图、血流图及动态图。将所有声像图储存于超声图像管理系统中以备分析。

1.3 观察指标

实质占位性病变的主要观察指标包括：①大小；②边界；③切面形态；④内部回声；⑤后方回声增强；⑥与周边脏器的毗邻关系；⑦周边淋巴结增大、形态及血流变化情况；⑧淋巴结、血行及远处转移；⑨彩色多普勒血流（color Doppler flow imaging，CDFI）；⑩并发症的声像图表现。

2.1 临床表现

16例患儿的临床表现包括肿块11例、发热3例、皮肤溃疡2例。

2.2 手术方式、治疗方法及预后

16例患儿均采取手术病理确诊及术后化疗的综合治疗方法，所有患儿均存活，其中11例行淋巴结活检术，3例行肿物活检术，2例行肿物切除术。

2.3 病理诊断及分型

大体病理显示肿物均为实性，颜色灰红或灰黄，质韧，部分肿物质嫩、呈鱼肉状。组织学病理确诊11例非霍奇金淋巴瘤（non-Hodgkin lymphoma，NHL），5 例霍奇金病（Hodgkin disease，HD），其中 NHL 中的病理分型依次为T淋巴母细胞淋巴瘤4例、间变性大细胞淋巴瘤3例、伯基特淋巴瘤2例、B淋巴母细胞淋巴瘤2例，5例HD患儿病理分型均为富淋巴细胞型HD。

2.4 分组及超声表现

根据声像图表现并参照国外既往研究结果[3]，16例儿童浅表器官结外淋巴瘤主要分为肿块型与弥漫型两种类型，弥漫型10例，肿块型6例，病灶分别位于睾丸 5例、附睾 1例、腮腺2例、颌下腺2例、腋窝2例、头顶部2例、左下颌角及肌肉间隙1例、咽后壁1例，肿块直径均值约4.05 cm。弥漫型超声显示受累实质脏器弥漫性增大，回声减低，内回声不均，显示散在小片状极低回声区，CDFI病变脏器血流信号丰富；肿块型超声显示极低回声或低回声团块，边界不清，内回声不均匀，CDFI团块内血流信号丰富或点、条状血流信号。所有病例均未显示液化及钙化强回声（图 1）。

2.5 并发症、远处转移情况

2.5.1 并发症 肝脏弥漫性增大6例，脾脏弥漫性增大2例，心肌损伤及左室节段性室壁运动异常1例。

2.5.2 周围淋巴结增大 共15例，其中颈部淋巴结增大10例、肝门部淋巴结增大2例，腹股沟区淋巴结增大1例、腋窝淋巴结增大2例。

2.5.3 淋巴结转移 共11例经淋巴结活检确诊淋巴瘤。

3.1 儿童淋巴瘤的流行病学及临床特征

淋巴瘤发病率居于儿童恶性肿瘤第3位，女性为0.84/10万，男性为1.39/10万，NHL多见于学龄前期及学龄期儿童，HD多见于青春期的青少年[4]。本组16 例患儿中，男女发病率比为 2.2∶1（11∶5），NHL 的最小发病年龄为1岁2个月，HD的最小发病年龄为7岁，NHL的发病年龄较HD更小，与既往文献一致。St-Jude分期主要适用于伯基特淋巴瘤和弥漫大B淋巴瘤、淋巴母细胞淋巴瘤、间变大细胞淋巴瘤和外周T细胞淋巴瘤等NHL的分期，Ann-Arbor分期则是目前通用的描述HD的分期系统[5]。中国恶性淋巴瘤诊疗规范建议：超声一般不用于淋巴瘤的分期，但对于浅表淋巴结和浅表器官（如睾丸、乳腺）病变的诊断和治疗后随诊具有优势，可以常规使用，对于腹部、盆腔淋巴结可疑病变的检查可以选择性使用；对于肝、脾、肾、子宫等腹盆腔实质性器官的评估，可以作为CT和MRI的补充，尤其是不能行增强CT时，超声可用于引导穿刺活检、胸腹水抽液和引流[6]。

本研究大多数病例均为学龄前儿童，多数无法客观清晰表述病史，大部分患儿均因“肿块查因”就诊，其他临床表现包括发热、皮肤溃疡等，所有患儿均无消瘦、盗汗等恶病质及恶性肿瘤的临床表现，提示在儿童日常超声检查中执行系统存图规范和拓宽诊断思维的重要性，避免因主观臆断和思维局限造成漏诊、误诊。

3.2 儿童浅表器官结外淋巴瘤的超声表现及诊断技巧

根据超声表现，淋巴瘤主要分为肿块型和弥漫型。肿块型多数位置固定，呈结节状或分叶状的低回声团块或极低回声团块，边界欠清，融合且肿块巨大时，对邻近组织及器官造成压迫及包绕，后方回声可增强，内回声欠均匀，其内罕见液化及钙化强回声，CDFI可显示病灶内血流信号丰富或点、条状血流[7]。部分恶性淋巴瘤回声极低、类似囊肿，超声检查时可通过调高二维增益和灰阶亮度，结合CDFI、能量及频谱多普勒可鉴别诊断[8]。弥漫型的典型声像图表现为受累脏器的弥漫性增大，形态饱满，内回声减低、不均，其内显示散在小片状极低回声区，边界不清，无明显液化及钙化强回声，CDFI显示受累脏器血流信号丰富，低回声区内显示点、条状血流信号。受累脏器周边及淋巴回流区常显示肿大淋巴结，边界欠清、形态失常，部分融合呈结节状、呈类圆形，内回声减低，血流信号丰富。部分腮腺、颌下腺淋巴瘤声像图表现与急性炎症及良性肿瘤鉴别困难时，需结合临床表现及实验室检查综合诊断，并在超声诊断中建议其近期治疗后复查、随访。

淋巴瘤的临床分期以是否存在多个淋巴结区或结外器官受累为基础，本研究病例中，合并病灶周边及远处淋巴结增大的患者共15例，其中11例均通过浅表淋巴结活检或腹腔淋巴结活检后病理确诊，提示浅表器官淋巴瘤经淋巴结转移的广泛性，因此，在儿童淋巴瘤的超声检查时，不仅需对病变局部进行检查，同时应对周围淋巴结及淋巴回流区、肝脏、脾脏、肾脏等实质性脏器进行完整评估，避免遗漏弥漫型转移灶，造成临床分期的低估[9]。

3.3 介入超声引导下儿童浅表器官结外淋巴瘤穿刺活检的适应证

淋巴瘤的预后与病理分型及临床分期紧密相关。HD是可治愈的肿瘤之一，其中淋巴细胞为主型预后最好，5年生存率为94.3%，NHL的预后评估中病理分型极为重要[10-12]。镜下形态学评估和组织病理诊断是淋巴瘤诊断的金标准。美国国立综合癌症网络推荐的活检方式包括切取活检或粗针穿刺术，细针穿刺由于取得组织量较少不能提供足够的诊断信息，应尽量避免使用[13]。经介入超声引导组织活检术适用于治疗前、无法手术切除、肿块切除术前辅助治疗、可疑新发病灶、复发病灶的病理诊断[14]。活检不会促进肿瘤播散、转移，但不正确的活检途径及操作可能会造成肿瘤的播散[15-16]。本研究病例所有患儿均经全身麻醉下行手术切取肿物或淋巴结活检获得组织学病理诊断，考虑与本研究患儿年龄较小，切病变部位均位于浅表组织，局部麻醉下介入穿刺配合不佳、风险大，且易出现取材量少、取材失败等情况。婴幼儿及学龄前儿童行超声引导下组织穿刺活检术在肿块位于后纵隔等外科手术视野局限的部位时有一定优势，大部分患者仍通过全身麻醉状态下肿物切取活检术取足量的组织或完整的淋巴结以满足组织病理学诊断和免疫组化分型的取材要求，达到定性诊断目的[17-18]。

综上所述，儿童浅表器官结外淋巴瘤超声表现具有一定的特征和规律性，结合超声系统规范存图和检查方法对淋巴瘤的检出具有临床意义，最终诊断主要依靠外科手术病灶切取活检术或淋巴结活检术后的病理检查，超声引导下组织穿刺活检术在缺乏外科手术术野和手术时机患儿中具有应用优势。

[1]苗雨青，徐浩，李建勇，等.2015年第2版美国国立综合癌症网络（NCCN）非霍奇金淋巴瘤诊疗指南Castleman病解读[J].白血病·淋巴瘤，2015，24（10）：628-631.

[2]Cheson BD，Fisher RI，Barrington SF，et al.Recommendations for initial evaluation，staging，and response assessment of Hodgkin and non-Hodgkin lymphoma：the Lugano classification[J].J Clin Oncol，2014，32（27）：3059-3068.

[3]Toma P，Granata C，Rossi A，et al.Multimodality imaging of Hodgkin disease and non-Hodgkin lymphomas in children[J].Radiographics，2007，27（5）：1335-1354.

[4]金玲，段彦龙，郑胡镛.儿童淋巴瘤诊治进展——第57届美国血液会议（ASH）淋巴瘤部分的介绍[J].中国小儿血液与肿瘤杂志，2016，21（2）：110-112.

[5]Naz E，Mirza T，Aziz S，et al.Frequency and clinic pathologic correlation of different types of Non Hodgkin′s lymphoma according to WHO classification[J].J Pak Med Assoc，2011，61（3）：260-263.

[6]中国抗癌协会肿瘤临床化疗专业委员会.中国恶性淋巴瘤诊疗规范（2015 年版）[J].中华肿瘤杂志，2015，37（2）：148-158.

[7]Filippi AR，Ciammella P，Piva C，et al.Involved-site imageguided intensity modulated versus 3D conformal radiation therapy in early stage supradiaphragmatic Hodgkin lymphoma[J].Int J Radiat Oncol Biol，2014，89（2）：370-375.

[8]Das D，Lema PC，Datta A，et al.Ultrasound of a distended pediatric abdomen in a limited resource setting[J].Crit Ultrasound J，2011，3（3）：163-165.

[9]Baysal B，Kayar Y，Ince AT，et al.Primary pancreatic lymphoma：a rare cause of pancreatic mass[J].Oncol Lett，2015，10（3）：1-3.

[10]Chiou HJ，Chou YH，Chiou SY，et al.High-resolution ultrasonography of primary peripheral soft tissue lymphoma[J].J Ultrasound Med，2005，24（1）：77-86.

[11]李天永，袁森辅，朱坤婷，等.影响淋巴瘤病理诊断结果的相关因素分析[J].现代肿瘤医学，2017，25（7）：1100-1103.

[12]孟斌，付凯.淋巴瘤病理诊断新进展[J].中国肿瘤临床，2016，43（14）：613-619.

[13]中华医学会儿科学分会血液学组，中国抗癌协会儿科专业委员会.儿童霍奇金淋巴瘤的诊疗建议[J].中华儿科杂志，2014，52（8）：586-589.

[14]Larrinoa AFD，Cura JD，Rosa Zabala MD，et al.Value of ultrasound-guided core biopsy in the diagnosis of malignant lymphoma[J].J Clin Ultrasound，2007，35（6）：295-301.

[15]Haddad MA，Savabi MS，Sherman S，et al.Role of endoscopic ultrasound-guided fine-needle aspiration with flow cytometry to diagnose lymphoma：a single center experience[J].J Gastroenterol Hepatol，2009，24（12）：1826-1833.

[16]Grosu HB，Iliesiu M，Caraway NP，et al.Endobronchial ultrasound-guided transbronchial needle aspiration for the diagnosis and subtyping of lymphoma[J].Yonsei Med J，2015，54（6）：1416-1421.

[17]蔡婧，尹艳秋，杨华.幼儿芯针活检霍奇金恶性淋巴瘤1 例[J].中国实验诊断学，2016，20（12）：2123-2126.

[18]刘兴楼，舒赛男，周华，等.儿童慢性活动性EB病毒感染19 例临床分析[J].中华实用儿科临床杂志，2016，31（22）：1705-1709.

Analysis of ultrasonographic diagnosis and pathological features on extranodal lymphoma of superficial organs in children

ZHOU Wei1LI Shou-lin1XU Ya-nan1LI Ling-shan2
1.Department of Pediatric Surgery,Children′s Hospital of Shenzhen City,Guangdong Province,Shenzhen 518038,China;2.Department of Pathology,Children′s Hospital of Shenzhen City,Guangdong Province,Shenzhen 518038,China

[Abstract]ObjectiveTo explore the features of ultrasonography and general pathology on extranodal lymphoma of superficial organs in children.MethodsThe ultrasonographic and pathological features of 16 children with superficial organ extranodal lymphomas proved by surgery and pathology in Shenzhen Children′s Hospital from September 2007 to June 2016 were analyzed retrospectively.ResultsAmong 16 cases,11 cases were diagnosed as non-Hodgkin lymphoma and the rest 5 cases were Hodgkin lymphoma.By ultrasonograpy,6 cases of the extranodal lymphoma were in mass-type,and the rest in diffuse type.The features of the 6 mass-type tumor were low or extremely low echo mass,less clear of the margin,irregularshape,lobulatedshape,enhanced rear echo,uneven internal echo,absence of fluid echoless inside,rare strong echo of calcification,and rich blood flow signal in focus by CDFI.The characteristics of the rest 10 cases of diffuse type tumors were diffusive enlargement of solid organs,decreased and uneven internal echo,dissipated extreme lowecho inside,absence of marked fluid echoless and strong echo due to calcification,rich blood flow signal in solid organs,and dotted and striped blood signals in low echo.ConclusionThe typical ultrasonographic features were existent in extranodal lymphoma of superficial organs in children.Ultrasonography can provide valuable diagnostic information in the diagnosis of lymphoma.

[Key words]Superficial organ;Extranodal lymphoma;Ultrasound;Children;Pathology

[中图分类号]R725.5

[文献标识码]A

[文章编号]1674-4721（2017）06（a）-0120-04

（收稿日期：2017-03-13 本文编辑：祁海文）

[作者简介]周蔚（1985-），硕士，主治医师，研究方向：儿童超声及肌肉骨骼超声